ARTÍCULO DE REVISIÓN

El género Cladosporium en la atmósfera del Occidente de Cuba: pasado, presente y futuro

The genus Cladosporium in the western atmosphere of Cuba: past, present and future 

 

Michel Almaguer Chávez, Kenia C. Sánchez Espinosa, Teresa Irene Rojas Flores 

Departamento de Microbiología y Virología. Facultad de Biología. Universidad de La Habana 

 

* Autor para correspondencia: michelalm@fbio.uh.cu

 

Recibido: 2014-12-02  

Aceptado: 2014-12-22  

 

INTRODUCCIÓN

Cladosporium Link es el más cosmopolita y común de los géneros fúngicos y comprende un gran número de especies que pueden ser aisladas a partir de una gran variedad de sustratos a partir de los cuales se pueden liberar sus esporas y dispersarse por el aire (Crous et al., 2007; Schubert et al., 2007; Bensch et al., 2010; Aira et al., 2012). 

La presencia de las esporas de Cladosporium en la atmósfera ha sido investigada en varias regiones bioclimáticas y la mayoría de estos estudios las han señalado como predominantes (Aira et al., 2012). Su identificación y cuantificación en la atmósfera tiene gran interés debido, a la potencialidad patogénica de algunas (Huyan et al., 2012), a su capacidad para causar enfermedades respiratorias y/o procesos alérgicos, y a su casi permanente presencia en el aire interior y exterior (Tang, 2009). Esto ha promovido estudios aeromicológicos en todo el mundo destinados a determinar la incidencia, las variaciones temporales y espaciales de las concentraciones de estos propágulos, así como las especies del género presentes en el aire (Recio et al., 2011). Además, debido al potencial fitopatogénico de algunas especies del género, se han efectuado algunos trabajos aerobiológicos con un enfoque agronómico en regiones rurales o que practican agricultura urbana (Aira et al., 2012). También se ha planteado que las elevadas concentraciones de estos propágulos pueden propiciar biodeterioro de objetos de valor patrimonial si existen condiciones ambientales que lo faciliten (Borrego, 2012).

En estudios realizados en el interior de diferentes locales de Cuba se ha informado que éste es uno de los géneros predominantes (Rojas y Aira, 2012; Borrego, 2012). En la atmósfera exterior también se ha registrado su presencia. Sin embargo, el número de trabajos en exteriores es menor, se encuentran dispersos en el tiempo, se han hecho fundamentalmente en la zona occidental y se han realizado mediante diferentes metodologías,  al compararlos con los realizados en interiores (Herrera et al., 2003; Rojas et al., 2007; Almaguer et al., 2013a). 

Este trabajo tiene como objetivo ofrecer una panorámica actualizada sobre las investigaciones aeromicológicas realizadas en el Occidente de Cuba relacionada con la presencia del género Cladosporium en la atmósfera de esta región. 

 

El género Cladosporium Link 

El género Cladosporium Link está ampliamente distribuido y es uno de los más heterogéneos de los hifomicetos, ya que comprende más de 772 especies que pueden ser endofíticas, fungícolas, patógenas a humanos, fitopatógenicas y saprobias (Crous et al., 2007). Varios estudios taxonómicos recientes definieron diferentes entidades filogenéticas y morfológicas dentro del género a través de un enfoque polifásico (Schubert et al., 2009), entre las que se encuentran los complejos de especies C. herbarum (Schubert et al., 2007), C. sphaerospermum (Zalar et al., 2007, Dugan et al., 2008) y C. cladosporioides (Bensch et al., 2010). En Cuba se han registrado, fundamentalmente a partir de sustratos vegetales, alrededor de 30 de sus especies entre las que destacan Cladosporium oxysporum Berk. y M.A. Curtis, Cladosporium cladosporioides (Fresen.) G.A. de Vries y Cladosporium colocasiae Sawada (Camino et al., 2006). 

La descripción del género está basada en la morfología de la especie tipo Cladosporium herbarum (Pers.: Fr.) Link. La mayoría de las colonias in vitro son de textura velvética o flocosa y de colores pardooliváceos a pardo-negro debido a que sus hifas vegetativas, conidióforos y conidios son pigmentados. Morfológicamente se pueden distinguir conidióforos más o menos diferenciados de las hifas vegetativas, erectos o flexuosos, en ocasiones ramificados (Fig. 1).  Además puede denotarse la presencia de blastoconidios de una o dos células, variables en forma y tamaño, de ovoide a cilíndricos e irregulares, algunos en forma de limón. Forma numerosas cadenas acrópetas de conidios formadas de múltiples loci sincrónicamente o en sucesión, a partir de un ramoconidio, a veces mayor y septado (Piontelli, 2012).  Las esporas que forman las especies de este género pueden medir de 4 a 20 µm de longitud, son fácilmente aerotransportadas a través de grandes distancias, suspendidas en el aire o junto con las partículas de polvo (Borrego, 2012; Aira et al., 2012). Varias de sus especies poseen una amplia actividad enzimática y sus esporas contienen melanina, lo cual los hace resistentes ante condiciones ambientales adversas (Rojas, 2010). Teniendo en cuenta su amplia distribución, conjuntamente con su crecimiento, producción y liberación de esporas en un amplio rango de temperaturas, se ha citado como uno de los hongos más abundantes en la atmósfera de ambientes interiores y exteriores (Rojas y Aira., 2012; Almaguer et al., 2013 a; Borrego y Molina, 2014). 

 

Figura 1: A: Esquema del conidióforo de Cladosporium planteado por Schubert et al. (2012) donde se observan: ramoconidios (RC),ramoconidios secundarios (RCS), conidios intercalares (CI), y pequeños conidios terminales (CT). B: Fotomicrografía de una preparación en fresco con lactofenol de Cladosporium sp (HVK-124) aislado del aire de La Habana durante el año 2013 (400X). 

Figura 1: A: Cladosporium conidiophore drawn by Schubert et al. (2012): ramoconidia (RC), secondary ramoconidia  (RCS), intercalary conidia  (CI), and small terminal conidia (CT). B: Photomicrography of a fresh preparation mounted with lactophenol of Cladosporium sp. (HVK-124) isolated from the air of La Havana during 2013 (400X).

 

Principales aspectos aerobiológicos 

La abundancia de propágulos de Cladosporium en el aire se ha señalado en diferentes latitudes (Zoppas et al., 2011; Aira et al., 2012; Rocha et al., 2013). En la Península Ibérica su concentración mostró una variabilidad espacio-temporal considerable, debido a factores geográficos, biológicos, meteorológicos y atmosféricos. La diversidad de especie del género se planteó también como otra posible explicación a esta variación, así como el predominio de diferentes especies en ubicaciones biogeográficas desiguales (Aira et al., 2012).  Varios factores meteorológicos influyen sobre las concentraciones en el aire de este género, tales como la temperatura, la humedad relativa, y la velocidad y dirección del viento (Rocha et al., 2013). Algunas especies de Cladosporium no requieren niveles elevados de humedad relativa para la liberación de sus esporas, demostrado por la gran cantidad de conidios cuantificados en la atmósfera de ciudades caracterizadas por clima seco (Aira et al., 2012). Los conidios de este género son considerados “esporas secas”, ya que son hidrofóbicos y se dispersan por la acción pasiva del viento y la turbulencia. Este tipo de espora se encuentra en gran abundancia en una atmósfera con baja humedad, principalmente durante las horas de la tarde (Abdel et al., 2009). Su liberación ocurre  durante el día, especialmente por la acción del viento en las hojas, algunas veces ayudada por mecanismos de ruptura activados por la deshidratación de las estructuras que las contienen (Ianovici y Tudorica, 2009). Un estudio realizado por Rocha et al. (2013), demostró que la precipitación influye de forma negativa sobre la presencia en el aire de Cladosporium, debido al efecto de lavado atmosférico. Sin embargo, se ha planteado que Cladosporium carpophilum, un hongo fitopatógeno, es dispersado por las gotas de lluvia a partir de las zonas vegetales infectadas (Lan y Scherm 2003; Kakde y Kakde, 2012). 

 

Impacto en la calidad de aire

Los conidios del género Cladosporium pueden penetrar a diferentes niveles del sistema respiratorio, debido a sus dimensiones y a su predominio en la atmósfera. En un estudio que identificó géneros fúngicos en las mucosas nasal y faríngea de pacientes con rinitis alérgica, se detectaron esporas de este género a ambos niveles del sistema respiratorio (Rodríguez et al., 2008). Según un estudio europeo, el 9,5 % de los pacientes con sospecha de alergia respiratoria están sensibilizados a Cladosporium y/o Alternaria (Rocha et al., 2013). En el sur de Europa, la mayoría de los cuadros alérgicos son desencadenados por esporas del género Alternaria, mientras que en el norte principalmente por Cladosporium (Ríos, 2011). Altas concentraciones de ambos géneros se relacionan con síntomas severos del asma bronquial en Polonia, Italia, Dinamarca y Suecia (Grinn-Gofroo y Strzelczak, 2013). Algunos autores han demostrado que existe una reactividad cruzada entre estos géneros, por lo que las elevadas concentraciones de Cladosporium potencian la respuesta inmunológica de las personas sensibles a Alternaria (Aira et al., 2012, 2013). En Cuba se evidenció una importante sensibilización a aeroalérgenos de Cladosporium mediante pruebas cutáneas en escolares de 6-7 años de la provincia occidental de Artemisa (Díaz et al., 2010). Cladosporium herbarum es la especie más estudiada de este género ya que sus propágulos presentan un marcado carácter alergénico. En la actualidad se han detectado más de 60 antígenos de esta especie. Los alérgenos mejor caracterizados son Clah1 (ClahI o Ag-32) de 13kDa compuesto por cinco isoalergenos y Cla h 2 (Cla h II o Ag-54) de 20 – 22 kDa), el cual está compuesto por glicoproteínas y carbohidratos (Vijay y Kurup, 1998; Pontón et al., 2002). Por otra parte, las enzimas producidas por Cladosporium herbarum han sido utilizadas en la síntesis y transformación de esteroides, empleados como fármacos anticonceptivos y su cultivo a gran escala permite producir biomasa, que es utilizada como materia prima para la preparación de extractos alergénicos estandarizados para el diagnóstico de alergias respiratorias (Pontón et al., 2002).  Además, de las alergias respiratorias, las esporas fúngicas inhaladas del género pueden causar una infección, dependiendo del sistema inmunológico del hospedero. De estas, destacan las infecciones cutáneas, subcutáneas y queratitis (Rojas, 2010). Los hongos que se dispersan por el aire también pueden ocasionar daños a cultivos de interés económico (Almaguer et al., 2012 a, b), y Cladosporium se informa como un fitopatógeno foliar potencial. En Dinamarca se comprobó que áreas destinadas al cultivo de fresas (Fragaria vesca L.) estaban expuestas a niveles de propágulos del género Cladosporium, superiores a lo que normalmente se encuentra en ambientes exteriores, lo que representaba un peligro para dicho cultivo (Tendal y Madsen, 2011). También se ha identificado este género como causante de manchas cloróticas en hojas de lulo (Solanum quitoense Lam.), una planta de la zona andina cuyos frutos tienen gran valor nutritivo y múltiples usos en la agroindustria (Montes et al., 2010). Asimismo, constituye uno de los hongos que destaca por su patogenicidad en variedades de Phaseolus coccineus L. autóctonas de España (Palmero e Iglesias, 2007). Según investigaciones realizadas en Colombia, Cladosporium macrocarpum produce manchas foliares de color café y de forma irregular en cultivos de espinaca (Spinacia Oleracea L.) durante el desarrollo de las hojas (Niño et al., 2009). En Cuba, Kreisel (1971) señaló que varios cultivos (cítricos, tomate, fruta bomba, café, maní, boniato, anón) y árboles, como el álamo y el corcho, eran sensibles a especies del género Cladosporium. Actualmente una de las enfermedades más comunes y destructivas del cultivo del tomate en casas de cultivo es el moho de la hoja del tomate ocasionado por Cladosporium fulvum (Peteira et al., 2011). No obstante, algunas especies de este género, como Cladosporium cladosporioides, pueden ser endófitos y al ocurrir desórdenes nutricionales o estrés hídrico en las plantas se convierten en patógenos (Morales y Rodríguez, 2009). La calidad microbiológica del aire también influye sobre la conservación del patrimonio tangible. Cladosporium es uno de los géneros fúngicos más frecuentemente involucrados en el biodeterioro de objetos de valor histórico debido a su capacidad de crecer sobre diversos sustratos (papel, cartón, fotografías, madera, textiles, metales, plásticos y hormigón). Esto ocurre si las condiciones ambientales son favorables (Zotti et al., 2008; Borrego et al., 2010). Además puede excretar ácidos,  producir manchas oscuras y formar colonias pardas que son imposibles de eliminar, si el hongo se encuentra en su fase activa de crecimiento (Borrego, 2012). En Cuba se han identificado fundamentalmente las especies C. sphaerospermum, C. oxysporum, C. elatum, C. macrocarpum, C. cladosporoides y C. herbarum, en el aire de locales y como causa de biodeterioro en ambientes interiores (Borrego 2012; Rojas y Aira, 2012; Borrego y Molina, 2014). La presencia del género en el aire exterior también tiene incidencia en el biodeterioro de diversos materiales, debido a la penetración de sus propágulos por las ventanas y puertas de los locales, que aumenta la concentración en el interior y contribuye a la colonización y degradación de los materiales orgánicos susceptibles (Rojas, 2010). Además causa daños en el exterior de las edificaciones y monumentos de piedra con abundante contenido de carbonato de calcio (Gaylarde, 2002).  

 

Cladosporium en el aire exterior del occidente cubano

El estudio sistemático del aire permite determinar el comportamiento de las esporas que se encuentran en el ambiente. Para su recogida se aplican dos principios fundamentales: la deposición sobre una superficie (métodos gravimétricos) o su impacto mediante el uso de equipos que succionan un volumen de aire conocido sobre una superficie (métodos volumétricos). Para ambos principios, si la superficie es un medio de cultivo que se incuba se nombra de manera general “método viable”; si es una superficie inerte que no se cultiva, sino que se analiza mediante microscopía directa, se denomina tradicionalmente “método no viable” (Rojas et al., 2008; Almaguer et al., 2013a). El predominio de este género en el aire del interior de locales de La Habana está bien documentado, ya que se ha detectado en la mayoría de los estudios aerobiológicos realizados en bibliotecas, archivos, museos, edificios históricos, viviendas, oficinas y locales de almacenamiento prolongado (Rojas, 2010; Borrego, 2012; Rojas y Aira, 2012; Molina y Borrego, 2014). Estos trabajos se han realizado fundamentalmente mediante métodos viables. Las primeras investigaciones de micología ambiental en exteriores de Cuba se realizaron hace más de 50 años en la región occidental (Estrada de la Riva, 1951; Fuentes, 1958; Cadrecha y Fernández, 1955). Varios de estos trabajos señalaron la presencia del género Cladosporium, principalmente por su aporte al desarrollo de alergias y su elevada frecuencia (Quintero, 1964). Estas investigaciones se basaron en metodologías gravimétricas viables debido a su bajo costo y fácil manejo. Sin embargo, los resultados que se obtienen por este método en los ambientes exteriores están influenciados por el tamaño y forma de las partículas, así como por el movimiento del aire circundante. Básicamente aporta resultados cualitativos, aunque existen algunas consideraciones matemáticas que permiten cuantificar la concentración de los propágulos (Bogomolova y Kirtsieli, 2009). Esta metodología fue utilizada varios años después por otros autores en esta misma área geográfica (Tabla 1). En este sentido, Alvarez (1984) informó la presencia del género en la atmósfera de la ciudad de Matanzas a través de un trabajo aeromicológico sistemático llevado a cabo durante cinco años. Por su parte Arnold y Guerra (1987), también registraron propágulos de Cladosporium en el aire de una zona periférica de La Habana.  Posteriormente comenzaron a aplicarse los métodos volumétricos viables en los trabajos aeromicológicos, en los cuales se han utilizado básicamente dos equipos: el Aeroscopio Chirana (mediante el cual el aire succionado pasa a través de un solo orificio) y el Surface Air Sampler-SAS, (donde pasa a través de varios orificios) (Borrego y Molina, 2014). En ambos equipos el aire impacta sobre una placa con medio de cultivo que posteriormente se incuba para su posterior cuantificación y aislamiento. Estos sistemas dificultan la realización de un muestreo continuo, ya que se toma la muestra con una frecuencia determinada (horaria, diaria, semanal). Por otro lado, puede incidir en la diversidad fúngica, debido a la influencia del medio de cultivo, las condiciones de incubación y la viabilidad de los propágulos que se encuentran en el aire. Sin embargo, aunque son métodos más laboriosos y requieren de una mayor formación en taxonomía micológica, permiten una identificación más precisa y el aislamiento, mantenimiento y caracterización fisiológica de los hongos colectados (Rojas et al., 2008; Almaguer et al., 2013 a, b).  Mediante esta metodología volumétrica viable Rojas et al. (2007), realizaron en La Habana una investigación aeromicológica durante los períodos lluviosos de los años 2001 y 2002. Estos autores señalaron que la máxima concentración de propágulos fúngicos se registró durante el mes de Junio, y destacó Cladosporium como uno de los géneros predominantes. Rojas (2010), estableció las bases metodológicas para la determinación de la concentración y diversidad fúngica viable de las especies pertenecientes a los géneros predominantes en la atmósfera, entre los cuales se encuentra Cladosporium. En este trabajo se informó el predominio de Cladosporium en la atmósfera de una zona habanera céntrica y densamente poblada, y se detectó la presencia de Cladosporium sphaerospermun, Cladosporium cladosporioides y Cladosporium oxysporum, con la prevalencia de las dos primeras especies (Llanes, 2006; Rojas, 2010). Por otra parte, Almaguer et al. (2012 a, b) informaron que el género también estaba presente con elevada frecuencia relativa y concentración en un área rural de Bauta (Artemisa), dedicada al cultivo del arroz (Oryza sativa) y cercana a la periferia de La Habana. Los trabajos realizados por Llanes (2006), Rojas (2010) y Almaguer et al. (2012a) tienen en común la detección de elevadas concentraciones del género a través de un mismo método de colecta (volumétrico viable), independientemente de las regiones (urbana y rural) y del período muestrado. 

 

Tabla 1. Principales estudios informados sobre el género Cladosporium durante los últimos cincuenta años (1964-2014) en los trabajos aerobiológicos realizados en exteriores del Occidente de Cuba.  

Table 1. Main informed studies on genus Cladosporium during last fifty years (1964-2014) in aerobiological works conducted in outdoors in western Cuba.  

 

Período de estudio

 

Método de muestreo                        (Equipo)

 

Lugar

(zona de muestreo)

 

Taxa informados

 

Principales resultados sobre Cladosporium

 

Referencia

 

1947, 1948, 1950

 

Gravimétrico viable 

(Placas expuestas)

 

La Habana (Urbana)

 

Cladosporium spp.

 

Género frecuente

 

Quintero, 1964

 

5 años

 

Gravimétrico viable 

(Placas expuestas)

 

Matanzas (Urbana)

 

Cladosporium spp.

 

Género frecuente sobre todo en Enero y Febrero

 

Álvarez, 1984

 

Fecha no especificada

 

Gravimétrico viable 

(Placas expuestas)

 

La Habana (Urbana)

 

Cladosporium spp.

 

El género más frecuente.  Aislados 3 formas diferen-tes

 

Arnold et al, 1987

 

May-Oct/2001                   May-Oct/2002

 

Volumétrico viable (Aeroscopio Chirana)

 

La Habana (Urbana)

 

Cladosporium spp.

 

Tercer género más abun-dante                                      (DR=16-11%; FR=83,3%)

 

Rojas et al., 2007

 

Oct/2003 - Sep/2004

 

Volumétrico viable (Aeroscopio Chirana)

 

La Habana (Urbana)

 

C. sphaerospermun                  C. cladosporioides           C. oxysporum

 

Género predominante sobre todo en Junio. Pre-dominio de                         C. sphaerospermun

 

Llanes, 2006

 Rojas, 2010

 

Feb/2007 - Mar/2008

 

Volumétrico viable              (SAS Super 100)

 

Bauta (Rural)

 

Cladosporium spp.

 

Género predominante (FR=87,5%)

 

Almaguer et al., 2012     a, b

 

Nov/2010-Oct/2012

 

Volumétrico viable (Aeroscopio Chirana)

 

La Habana (Urbana)

 

C. cladosporioides                 C. herbarum                   C. sphaerospermun                   C. tenuissimun              C. oxysporum

 

Género predominante.

Predominio de C. clados-porioides

 

Almaguer y Rojas, 2013                Almaguer et al., 2013a

 

Nov/2010-Oct/2012

 

Volumétrico no viable (Lanzoni VPPS 2000)

La Habana (Urbana)

 

C. cladosporioides  TE                             C. herbarum TE

Género predominante.     Predominio de

C. cladosporioides TE

Almaguer et al., 2013a                 Almaguer et al., 2014

Leyenda: DR: Densidad relativa del total de hongos, FR: Frecuencia relativa de aparición, TE: Tipo esporal 

 

El método de recuento basado en la identificación visual directa de esporas recogidas gravimétricamente sobre portaobjetos impregnados con una sustancia adhesiva se utilizó por primera vez en Santa Clara (zona central de Cuba). En este trabajo se identificaron gran cantidad de esporas en Febrero, entre las que se informaron conidios de Cladosporium (Herrera et al., 2003). A partir del año 2010, se inicia un monitoreo continuo en la capital con el colector VPPS 2000 Lanzoni s.r.l., Italia instalado en la Facultad de Biología de la Universidad de La Habana. Ello permitió utilizar el método de muestreo volumétrico basado en la observación microscópica directa (no viable) y así determinar la cantidad total de esporas presentes en la atmósfera de La Habana, independientemente de su viabilidad (Almaguer et al., 2013 a; Almaguer et al., 2014). Las ventajas de este tipo de captador son la simplicidad de su manejo, la adaptabilidad de su caudal de succión y la posibilidad de obtener datos estacionales, diarios y horarios; por lo que se usan en la mayoría de los estudios sistemáticos de los países con redes aerobiológicas (Aira et al., 2012).  La nueva forma de muestreo permitió caracterizar dos tipos esporales de este género, en función de la similitud morfológica de sus conidios, el tipo esporal Cladosporium cladosporioides, y el tipo esporal Cladosporium herbarum. Las especies que deben corresponder a estos dos tipos esporales han sido identificadas a través de un método viable simultáneo (Aeroscopio Chirana) con el que se ha muestreado con frecuencia semanal (Almaguer y Rojas, 2013; Almaguer et al., 2013 a). Así el tipo predominante Cladosporium cladosporioides  debe estar representado por C. cladosporioides, C. oxysporum (Fig. 2) y C. tenuissimum (conidios elipsoides o en forma de limón de pared lisa). Las esporas del tipo Cladosporium herbarum tienen mayor similitud con C. sphaerospermum (elipsoide o de forma oblonga y pared gruesa o verrugosa), detectados por la metodología viable (Datos no publicados).  En estos estudios  se definen y caracterizan por primera vez para el país estos dos tipos esporales utilizando la combinación de metodologías diferentes (observación directa y cultivo del hongo) y se citó la presencia de Cladosporium tenuissimum en el aire (Llanes, 2006; Rojas, 2010; Almaguer y Rojas, 2013). Mediavilla et al. (1998) en México, incluyeron en el  tipo esporal C. sphaerospermum, además de la citada especie, a C. herbarum y C. macrocarpum. En este sentido, es posible que en futuras investigaciones se puedan determinar un mayor número de las especies que pertenecen a este tipo esporal en el Occidente de Cuba. El complejo de especies Cladosporium cladosporioides, definido por la morfología esporal y por las especies aisladas en medio de cultivo, ha tenido una mayor incidencia que el complejo Cladosporium herbarum, al igual que en otros países (Rocha et al., 2013). 

Figura 2: A: Tipo esporal Cladosporium cladosporioides, B: Tipo esporal Cladosporium herbarum  a partir de una muestra no viable de aire de La Habana (1000X) (Datos no publicados). 

Figure 2: A:  Sporal type Cladosporium  cladosporioides, B:  Sporal type Cladosporium herbarum from non-viable air sample from Havana city  (1000X) (unpublished data).

 

El muestreo aerobiológico continuo permite determinar la variación temporal de propágulos o esporas a lo largo del día. En este sentido, Llanes (2006) y Rojas (2010), plantearon que los conidios secos de este género predominan en las horas del mediodía, ya que las condiciones ambientales favorecen la representación de sus propágulos en el aire. Este hecho fue corroborado en los estudios posteriores por Almaguer et al. (2013 a, b) que registraron las mayores concentraciones de esporas de Cladosporium entre las 11-12h. Este predominio diurno también se ha encontrado en  Polonia (Steplaska y Wolek, 2009) y en España (Reyes et al., 2009). Las concentraciones más elevadas de Cladosporium, se detectaron en un momento del día donde la radiación solar contribuye a alcanzar un alto grado de sequedad que propicia la liberación de sus esporas (Stepalska y Wolek, 2009). En La Habana se ha comprobado que la humedad relativa tiene la mayor correlación positiva con la concentración de esporas y propágulos viables del género Cladosporium, principalmente durante las estaciones secas donde un aumento de este factor tiene un mayor efecto sobre la liberación de conidios (Almaguer et al., 2014). Además, las concentraciones de esporas (esporas/m3) obtenidas en la atmósfera de la capital cubana fueron mayores durante la época poco lluviosa del año 2011. A estas concentraciones tributó notablemente género Cladosporium, que representó más del 50 % de todas las esporas identificadas, aspecto evidenciado en otros estudios realizados en períodos similares en otras latitudes (Abdel et al., 2009; Recio et al., 2011). Los resultados referidos por el Laboratorio de Micología Ambiental (Ecología Microbiana, Facultad de Biología de la Universidad de La Habana) desde hace más de diez años, constituyen el trabajo más completo realizado en Cuba, sobre la caracterización de hongos aislados del ecosistema aéreo exterior en una amplia área del Occidente de Cuba (Rojas, 2010; Almaguer et al., 2012 a; Almaguer y Rojas, 2013). En estos trabajos se establecieron y aplicaron bases metodológicas sobre el aislamiento y cultivo de propágulos viables en climas tropicales (Rojas, 2010). Además se comenzó a utilizar una metodología basada en la combinación del método viable con un sistema de captación de esporas que permitió obtener resultados referidos a un volumen conocido de aire, y se expresan como UFC/m3 y esporas/m3, respectivamente (Almaguer et al., 2013a). La continuación de estas investigaciones aeromicológicas ha permitido corroborar la prevalencia, durante el año 2013, de los propágulos viables del género en La Habana (Fig. 3). Estos resultados se obtuvieron siguiendo la misma metodología volumétrica viable llevada a cabo por Almaguer y Rojas (2013) para estudiar el período 2010-2012, y que se basa en el uso del Aeroscopio (Chirana) que succiona 29L /min de aire sobre medio Agar extracto de Malta. En este nuevo período analizado (año 2013), también se obtuvo una mayor cantidad de unidades formadoras de colonias por m3 (UFC/m3) durante los meses poco lluviosos, que representa el 36,59 % del total de hongos aislados.  Además el género mantuvo su predominio, caracterizado por una alta frecuencia relativa (FR=88,9 %) y una densidad relativa superior a la del resto de los géneros fúngicos identificados (DR=61,32 %). Estos resultados, de un nuevo período anual, confirman la prevalencia de los propágulos de Cladosporium en la atmósfera de La Habana, ya que representa más de la mitad de todos los hongos aislados durante este año, resultado que corrobora lo planteado en la mayoría de los estudios previos del occidente cubano (Rojas et al., 2007; Rojas, 2010 y Almaguer y Rojas, 2013).  Es importante la continuidad de este estudio por el impacto del género en diversas esferas. En la agricultura, resulta útil el monitoreo de las especies que sean fitopatógenas a cultivos de interés económico, lo que permite determinar las épocas de riesgo y así optimizar del uso de fungicidas. En la salud humana resulta importante la identificación de las épocas del día y del año de mayores concentraciones de propágulos, para contribuir a mejorar la calidad de vida de pacientes atópicos y asmáticos, conjuntamente con la asistencia médica. Otro aspecto importante que podría desarrollarse en un futuro, es el biodeterioro que este género puede producir sobre estructuras y materiales de interés patrimonial, científico y económico. En este caso, si se realizan estudios aeromicológicos integrales, se podría determinar la influencia de la micobiota exterior sobre la calidad del aire de viviendas, museos o almacenes de productos agrícolas, así como contribuir a la prevención de enfermedades ocupacionales. También se debe tener en cuenta que la comparación de resultados aerobiológicos resulta difícil, debido a las diferencias geográficas, meteorológicas y biológicas de las áreas que se estudian, así como la influencia del hombre sobre los ecosistemas, es por ello que se hace necesario trabajar con metodologías similares, de forma tal que se puedan obtener resultados repetibles y comparables. El registro sistemático de la concentración  aeromicológica del género en una base de datos permitirá la elaboración de calendarios anuales de estos propágulos fúngicos, así como modelos de predicción que tengan en cuenta su relación con las variables meteorológicas. 

 

Figura 3: Unidades formadoras de colonias por m3 (UFC/m3) del género Cladosporium respecto al total de hongos filamentosos aislados durante los Meses poco lluviosos (noviembre-abril) y los Meses lluviosos (octubre-marzo)  de 2013. 

Figure 3: Colony forming units per m3 (UFC/m3) of genus Cladosporium and total filament fungi isolated during dry (November-April) and rainy months (October-March) of 2013..

 

 CONCLUSIONES

El género Cladosporium ha sido detectado por todos los estudios aerobiológicos que se han realizado en la atmósfera de zonas urbanas y rurales del Occidente de Cuba, lo que demuestra su prevalencia en esta región. Las especies más representadas en la atmósfera son C. cladosporioides, C. sphaerospermun y C. herbarum; las que son potencialmente capaces de influir sobre la salud, sobre la agricultura y deteriorar bienes patrimoniales; de ahí la importancia de la continuación de estos estudios. Este género alcanza las mayores concentraciones respecto al resto de los géneros detectados, independientemente de los métodos cuantitativos de colecta que se utilizan, lo que ha permitido la identificación de las épocas de prevalencia en varios de los últimos cincuenta años analizados (1964-2014).

 

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